August Zirner wurde am 7. Januar 1956 in Urbana, Illinois, USA, als Sohn österreichischer Emigranten geboren; seine Eltern hatten ihr Heimatland nach der Machtübernahme der Nazis auf Grund ihrer jüdischen Herkunft verlassen. In den USA leitete der Vater die Opernschule an der örtlichen Universität, wo Zirner in jungen Jahren erste Bühnenerfahrungen sammelte.

Im Jahr 1973 kehrte der 17-jährige August Zirner (der bis heute amerikanischer Staatsbürger ist) nach Europa zurück: In Wien studierte er drei Jahre lang Schauspiel am Max-Reinhardt-Seminar und stand in den Jahren danach an zahlreichen renommierten Theatern auf der Bühne. So etwa am Niedersächsischen Staatstheater Hannover, am Hessischen Staatstheater Wiesbaden, an der Wiener Volksbühne, dem Züricher Schauspielhaus und den Münchner Kammerspielen.

Ab Mitte der 1970er Jahre spielte Zirner neben seiner Theaterarbeit gelegentlich auch für Fernsehen und Kino, aber erst ab 1988 stand er regelmäßig vor der Kamera. In Doris Dörries Satire "Geld" (1989) hatte er eine Hauptrolle als Bankfilialleiter, der mit der Frau eines Ex-Mitarbeiters einen großen Coup plant; in der Mafia-Groteske "Café Europa" (1990) sah man ihn als Münchner Kommissar im Kampf gegen organisiertes Verbrechen und die eigene Eifersucht; in Volker Schlöndorffs "Homo Faber" (1991) spielte er eine prägnante Nebenrolle als Studienfreund der Titelfigur. Im Fernsehen hatte er Haupt- und Nebenrollen in zahlreichen TV-Filmen; daneben gehörte er 1994 an der Seite von Anja Kling und Hansjörg Felmy zum Ensemble der siebenteiligen Krimireihe " Hagedorns Tochter".

Der große Durchbruch gelang August Zirner 1994 mit seiner Hauptrolle in dem Drama "Das Versprechen": In Margarethe von Trottas zwiespältiger Aufarbeitung deutsch-deutscher Geschichte beeindruckte er Kritik und Publikum als DDR-Bürger, dessen großer Liebe einst die Flucht in den Westen gelang und die er im Lauf der Jahre bei Auslandsreisen wiedertrifft.

In den Jahren danach festigte Zirner mit Rollen in sehr unterschiedlichen Produktionen seinen Ruf als einer der vielseitigsten und ausdrucksstärksten Charakterdarsteller des deutschen Films: In Rainer Kaufmanns makabrer Komödie "Die Apothekerin" (1997) verkörperte er einen Bilderbuch-Softie; in Margarethe von Trottas Beziehungsmelodram "Winterkind" (1997, TV) brillierte er als Familienvater, der unerwartet mit seiner früheren Geliebten und Mutter seines Sohnes konfrontiert wird; in der Road-Movie-Komödie "Suzie Washington" (1998) hatte er einen prägnanten Auftritt als ebenso paarungswilliger wie linkischer Single-Urlauber; und in Caroline Links Kästner-Verfilmung "Pünktchen und Anton" (1999) war er der wohlhabende Vater der Titelheldin Pünktchen.

Auch in den 2000er Jahren trat Zirner in publikumswirksamen Familienfilmen ebenso auf wie in ambitionierten Arthouse-Produktionen. So gab er in dem erfolgreichen Kinderfilm "Das Sams" (2001) den fiesen Chef des gutmütigen Regenschirm-Konstrukteurs Herr Taschenbier und war in Sandra Nettelbecks Welterfolg "Bella Martha" (2001) der Therapeut der titelgebenden Meisterköchin. Zugleich sah man ihn in István Szabós Entnazifizierungsdrama "Taking Sides – Der Fall Furtwängler" (DE/FR/GB 2001) als amerikanischen Captain im Nachkriegs-Berlin und in dem gesellschaftskritischen Drama "Gebürtig" (AT/DE/PL 2002) als jüdischen Wiener Kabarettisten, der die Nazi-Vergangenheit seines Heimatlandes mit schwarzem Humor aufarbeitet. Thematisch verwandt war auch Heinrich Breloers Dokudrama "Speer und er" (2005), in dem Zirner eine Nebenrolle als Gustave M. Gilbert hatte, der als US-amerikanischer Gefängnispsychologe beim Nürnberger Kriegsverbrecherprozess 1945 bekannt wurde. Leichtere Kost war dagegen der Kinderfilm "Sergeant Pepper"(DE/GB/IT 2004, Regie: Sandra Nettelbeck), in dem Zirner als Psychologe den kauzigen kleinen Helden der Geschichte unter die Lupe nimmt.

Von Zirners zahlreichen Fernsehproduktionen sorgte vor allem das Drama "Wut" (2006) für Aufsehen. Unter der Regie von Züli Aladağ verkörperte er darin einen bildungsbürgerlichen Berliner Familienvater, dessen Sohn und später auch die restliche Familie von einem türkischstämmigen Jugendlichen (Oktay Özdemir) bedroht werden. Der Film wurde von der Kritik hoch gelobt, war aber wegen seiner intensiven Gewaltdarstellungen auch umstritten. Gemeinsam mit seinem Co-Hauptdarsteller Özdemir, Regisseur Aladag, dem Produzenten Wolf-Dietrich Brücker und Autor Max Eipp erhielt Zirner für diesen Film unter anderem den Grimme-Preis.

Auf der Kinoleinwand gehörte er gemeinsam mit Karl Markovics, August Diehl und Devid Striesow zum Ensemble von Stefan Ruzowitzkys oscargekröntem Drama "Die Fälscher" (AT/DE 2007), über eine Gruppe von Häftlingen des KZ Sachsenhausen, die von den Nazis zur Herstellung enormer Falschgeldsummen gezwungen werden. Im gleichen Jahr wirkte er in "Herr Bello" (Regie: Ben Verbong) als Vater des jungen Protagonisten in einem weiteren Kinderfilm mit. Im Fernsehen sah man ihn in Adolf Winkelmanns mehrfach preisgekröntem Zweiteiler "Contergan" (2007) als knallharten Rechtsanwalt des Pharmakonzerns Grünthal.

Zu den weiteren wichtigen Arbeiten Zirners, dessen Filmographie inzwischen über 140 Kino- und TV-Rollen umfasst, gehören unter anderen ein beziehungsgeschädigter Callcenter-Chef in André Erkaus Ensemblefilm "Selbstgespräche" (2008), der Vater der jüdischen Athletin Gretel Bergmann in "Berlin 36" (2009) und der Wiener Erzbischof und Kardinal Franz König in dem semidokumentarischen Fernsehfilm "Der Kardinal" (AT 2011).

In Jo Baiers Hermann-Hesse-Verfilmung "Die Heimkehr" (DE/AT 2012, TV) spielte Zirner die Hauptrolle eines Amerika-Auswanderers, der nach der Rückkehr in sein Heimatdorf ins soziale Abseits gerät. In dem viel beachteten Kinothriller "Der blinde Fleck" (2013), über die Hintergründe des Münchner Oktoberfest-Attentats 1980, hatte er eine Schlüsselrolle als anonymer Informant des Journalisten Ulrich Chaussy. Von seiner humorvollen Seite zeigte Zirner sich in der Komödie "Coming In" (2014) als Herausgeber eines Berliner Schwulenmagazins. Margarethe von Trotta besetzte ihn in dem Drama "Die abhandene Welt" (2015) in einer Nebenrolle als Ex-Mann der von Barbara Sukowa gespielten Hauptfigur. Ebenfalls 2015 sah man ihn in dem viel gelobten TV-Thriller "Meister des Todes", über Verstrickungen der deutschen Waffenindustrie, als an Jürgen Grässlin angelehnten Friedensaktivisten.

Beim Toronto Filmfestival wurde im Herbst 2015 Florian Gallenbergers Thriller "Colonia Dignidad – Es gibt kein Zurück" uraufgeführt; darin hatte Zirner eine kleinere Rolle als deutscher Botschafter in Chile, der den Sektenführer Paul Schäfer unterstützt. Der allgemeine Kinostart folgte im Januar 2016.

Danach wirkte Zirner wieder in einigen Fernsehproduktionen mit. So etwa in "Die Kinder der Villa Emma" (AT 2016) als Begleiter einer Gruppe jüdischer Kinder im Deutschland des Jahres 1941, und in dem viel gelobten Beziehungsdrama "Was ich von dir weiß" (2017) als vergeistigter Uni-Dozent, der eine Affäre mit einer unglücklich verheirateten Frau (Thekla Carola Wied) hat. Große Aufmerksamkeit erhielt der Zweiteiler "Gladbeck" (2018), über die spektakuläre Geiselnahme im Sommer 1988; Zirner verkörperte darin den nordrheinwestfälischen Innenminister Herbert Schnoor.

2018 sah man Zirner in zwei Kinofilmen: In "Wackersdorf", einer Chronik des wachsenden Protests gegen die gleichnamige WAA in den achtziger Jahren, hatte er eine Nebenrolle als bayerischer Innenminister; in der Ensemble-Komödie "Was uns nicht umbringt" spielte er die Hauptrolle eines Psychotherapeuten, der sich selbst reif für die Couch fühlt.

In den nächsten Jahren folgten wieder zahlreiche Fernsehauftritte, zum Beispiel als FDP-Politiker Wilhelm Nolting-Hauff in dem historischen Wirtschaftsdrama "Die Affäre Borgward" (2019), als Gynäkologe in zwei Folgen der Reihe "Toni, männlich, Hebamme" (2019) und als von der Mafia gejagter Anwalt in "Requiem für einen Freund" aus der Krimireihe "Joachim Vernau" (2021).

Gemeinsam mit seiner Tochter Ana veröffentlichte Zirner 2021 den autobiografischen Roman "Ella und Laura. Von den Müttern unserer Väter". 
Weitere Kinoauftritte hatte er als BND-Chef in dem Thriller "Das Ende der Wahrheit" (2019), als Provinzpolizisten in dem düsteren Thriller "Schweigend steht der Wald" (2022), als reicher Bankier in der österreichischen Komödie "Hals über Kopf" (2023) und als vom Leben gezeichneter Bauer in der Literaturverfilmung "Ein ganzes Leben" (AT/DE 2023).