Ruth Drexel, geboren am 14. Juli 1930 in Vilshofen in Niederbayern, wuchs in Trostberg im Chiemgau auf. Sie absolvierte eine Schauspielausbildung an der renommierten Otto Falckenberg Schule in München und spielte dann an den Münchner Kammerspielen. In den Jahren 1957/1958 gehörte sie dem Berliner Ensemble unter der Leitung von Bertolt Brecht an.

Neben weiteren schauspielerischen Engagements an den renommiertesten deutschsprachigen Bühnen inszenierte sie auch selbst Stücke – so stellte sie 1981 am Bayerischen Staatsschauspiel als erste Frau eine eigene Inszenierung vor, Nestroys "Talisman" – und war 1988 bis 1998 und 1999 bis 2002 Intendantin am Münchner Volkstheater. Außerdem begründete sie im Jahr 1980 die Tiroler Volksschauspiele in Telfs mit und leitete sie von 1998 bis 2008.

Nach einer ersten kleineren Filmrolle in Kurt Hoffmanns "Heimliches Rendezvous" (1949) spielte Ruth Drexel 1954 die Titelrolle in der Fernseh-Verfilmung von Ludwig Thomas "Magdalena". Zahlreiche Auftritte im Film kamen in den 1960er und 1970er Jahren hinzu, so spielte sie die Mutter des Räubers Kneißl in Reinhard Hauffs "Matthias Kneißl" (1971) und die Titelrolle in Peer Rabens "Adele Spitzeder" (1972). Sie trat in Filmen von Rainer Werner Fassbinder auf ("Wildwechsel", 1972), und spielte später mehrfach unter der Regie von Herbert Achternbusch, so in "Heilt Hitler!" (1986) und "Mix Wix" (1989).

Bei einem größeren Publikum bekannt und beliebt wurde die bayerische Volksschauspielerin durch Rollen in TV-Serien wie "Münchner Geschichten", "Zur Freiheit", "Monaco Franze" und "Irgendwie und sowieso". Außerdem hatte sie häufig Auftritte in Krimireihen wie "Der Alte" und "Tatort". Am populärsten wurde sie jedoch durch ihre Rolle in der TV-Serie "Der Bulle von Tölz": Ab 1995 verkörperte sie die gestrenge Mutter Resi des schwergewichtigen Kommissars Benno Berghammer, gespielt von Ottfried Fischer. Für diese Rolle wurde sie mit dem Deutschen Fernsehpreis 1999 als beste Seriendarstellerin ausgezeichnet.

Neben dieser und zahlreichen weiteren Auszeichnungen erhielt Ruth Drexel 1989 den Adolf-Grimme-Preis für die Serie "Zur Freiheit" und 2004 beim Bayerischen Fernsehpreis einen Sonderpreis für ihr Lebenswerk.

Ruth Drexel war bis 1965 mit Michael Adami verheiratet und lebte von 1969 bis zu seinem Tod im Jahr 1998 mit dem Schauspieler Hans Brenner zusammen. Sie starb am 26. Februar 2009.